平安城中，人类、狸猫、天狗三足鼎立，共同转动着城市巨大的轮子。下鸭矢三郎（樱井孝宏 配音）是狸猫界名门下鸭家的三男，虽然是狸猫，却能随意变身为人形，他的导师是赤玉天狗先生。年迈的赤玉魔力大不如前，热恋着美丽的人类女子弁天（能登麻美子 配音）。弁天美丽无比，生性桀骜不驯，是京都秘密组织“星期五俱乐部”的成员。
下鸭家的家主宗一郎深受狸猫一族的敬重，然而他几年前回到了西方，发生的事情至今仍是个谜。他留下了四个不思进取的儿子：长子下鸭弥一郎（诹访部淳一 配音）古板、优柔寡断；次子弥次郎内向自闭，对世事漠不关心；弥三郎只想对什么都感兴趣；弟弟弥代胆小如鼠。这就是生活在堤之森的下鸭一家。他们的母亲坚信，有一天，自己的四个孩子会继承已故父亲的衣钵，成为伟大的狸猫……
