明治十年，剑心、弥彦、阿薰、左之助一行乘火车来至横滨，甫至此地，便因与几个骚扰年轻女子的外国士兵发生争端，且因此结识了正直的武士时雨泷魁，他们很快成为好朋友。 时政治格局仍动荡不安，诸多反抗明治的志士不断向政府机关以及外国大使馆发动袭击。而时雨正是所谓“新维新”运动的领导者，明治以前，他曾是佐幕派彰义队的领袖之一，其好友“鬼斩”高槻严达即死在拔刀斋剑心的刀下，而被他们所搭救的女孩朱鹭正是严达的女儿。 造物弄人，让这些恩怨纠缠的人以如此方式重逢。得知一切的剑心决定不顾一切阻止好友袭击政府的行动。而另一方面，野心家田母野打算借镇压叛乱分子的良机图谋不轨……

经历了动荡的明治维新，日本迎来新的时代。在明治政府第十个年头，不祥的气息弥漫东京。恶德实业家武田观柳操纵女医师高荷惠研制新型鸦片，公开招揽落魄武夫，大肆收购周边土地，有条不紊地实现他的狼子野心。在此期间，以刽子手拔刀斋之名滥杀无辜的鹈堂刃卫引起了前新選组头目斋藤一的注意，也迫令隐姓埋名多年的拔刀斋本尊绯村剑心登场。

明治维新时期，敌我双方为了各自的理想和目标而奋勇厮杀。在此期间，名人志士不断涌现：大久保利通、木户孝允、坂本龙马、冲田总司。维新一派为了推动新…

维新政府建立后的某一天，在一个小村庄里，剑心遇见了一位美丽的少女神谷熏。交谈中得知有个叫比留间五兵卫的人冒充拔刀斋在村里作恶，阿熏手拿竹刀与之拼命，但不是对手。五兵卫手起刀落，眼看阿熏性命难保，千钧一发之际，一个人影风驰电掣般闪过，五兵卫劈了个空，而阿熏已在一位英俊的红发\"少年\"怀中。阿熏见救自己的竟然是一位拿逆刃刀的剑士，而且还说自己就是杀人无数的斩人拔刀斋，她很想知道剑心为什么不再杀人，她也很想了解剑心的过去，她希望剑心结束流浪生活，在道场安家，用剑去实现保护受苦受难的人的愿望。阿熏把自己的身世告诉了剑心，她父亲是神谷活心流创始人，一直遵循以剑活人，以剑救世的宗旨，剑术高超却从不使用真剑专门锄强扶弱。虽然父亲神谷越路郎战死西南战争，门下一个弟子也没有，但她没有气馁，决心独力支撑大局，并将父亲活人的剑道精神发扬光大，以保护弱者。剑心深深地被阿熏这种不屈不挠的精神所感动，尤其觉得她的志向与自己很相近，于是他决定留下。此后，剑心最真实的感情世界只向一个人敞开，她就是神谷熏。剑心在道场里过着和平宁静的生活。不久，他遇到并解救了命中注定的几位好朋友，一个是明神弥彦，他父亲是彰义队的队士,战死上野战争，母亲死后留下大量债务，追债者要弥彦还钱，弥彦无力偿还，只能去当小偷，后被剑心解救，追债的无赖也被打得落花水弥彦决心成为像他父亲一样出色的人，于是投身神谷道场门下学习剑术，不过和师傅阿熏是对小冤家。另一个人是相乐佐之助，前赤报队准队士，后来明治政府以伪冒官军的罪名宣布赤报队非法，并予以取缔，赤报队苦战不力，只剩下佐之助和另外一个小孩——阿黑幸免，相乐队长带着佐之助逃到悬崖边，自己冲回去与政府的步枪队肉搏，当场牺牲，佐之助趁乱逃脱。经历这一劫难，佐之助对维新政府恨之入骨，但苦于能力有限，只能找别人打架来发泄怨气，成为远近闻名的小流氓，后被剑心打败并晓以大义，终于明白了相乐队长是为了国家解放，人民幸福而浴血奋战，他的在天之灵是不希望看到自己这样堕落的，于是，他和剑心一道立志要与破坏安定生活的坏人作斗争，走上了正道还有一位叫高荷惠的女子，她的出现曾经令阿熏醋意大生，她因为不满主子强迫她制造鸦片而逃走，终于在剑心那里得到保护……，最后成了远近闻名的名医。有朋友，当然也有敌人。四乃森仓紫，前幕府间谍组织的首领，当时仓紫年少得志，但最终，逆历史潮流而行的间谍组织土崩瓦解，仓紫因此对维新运动尤其是代表人物剑心恨之入骨。而且，成为最强的人是仓紫毕生的梦想，而当时要得到这一名誉，就是要打败拔刀斋。还有前新撰组的冷血杀手刃卫，尽管不再需要刽子手的时代已经到来，但他凶残的本性没有丝毫改变，他劫持了神谷熏并向剑心挑战，唯一的目的只是为了满足战斗和杀人的欲望，这样的人当然没有好下场。但是，最可怕的敌人还是和剑心同时代的刽子手，志志雄真实和同是飞天御剑流的“师兄”天草翔伍……

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* 此篇乃是制作动画小组自行产出的剧情，并非原作者和月的构想。 星霜篇故事发生于人诛篇约十多年后，晚年的剑心与神谷薰同患上不治之症，剑心在甲午战争（日本称为“日清战争”）时于中国失去记忆，最后左之助找到他并助他回到日本，最后剑心死于神谷薰的怀抱之中。故事前半主要以神谷薰的视点描述与剑心的往事，其间亦加插了少量人诛篇的回忆画面。

故事以 明治维新初期为背景，讲述了幕府末年“杀人不眨眼”的主人公绯村剑心 （ 佐藤健 饰），在明治维新以后发誓“不再杀人”，下定决心开始流浪生活，通过与薰的相遇，以及与宿敌的战争，逐渐开创和探索属于他独有的生活方式 。